Respirazione per via orale in Tursiops truncatus.

Roberto Rutigliano, Sabrina Capelletti, Micaela Bacchetta

Centro Ricerca Cetacei, Portoferraio Li, Italy.

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Riassunto

In questo articolo viene descritta una rara pratica di respirazione di un individuo adulto della specie Tursiope (Tursiops truncatus), avvistato e documentato nel 2011 nelle acque libere a sud dell’Isola d’Elba (Italia, Mar Tirreno), mentre utilizza la bocca per veicolare l’aria, al posto dello sfiatatoio (fig. 1A e 1B). Questo rappresenta il secondo caso di respirazione per via orale nei Cetacei descritto in letteratura, avvalorato da documentazione foto/video, dopo quello pubblicato da Dawson et al. nel 2017, relativo ad un delfino neozelandese della specie Cephalorhynchus hectori. La scelta di posticipare la condivisione di questa importante osservazione con il mondo scientifico nasce dalla volontà di arricchire questa pubblicazione di dati importanti relativi al rincontro dell’individuo, nonché sulla conciliabilità con la vita della probabile patologia che ha portato a questo evento.

L’osservazione è stata documentata con 10 scatti fotografici e un video di 49 secondi, munito di riscontro sonoro, effettuati durante gli avvistamenti di un gruppo di delfini a circa 3 miglia a sud/ovest del Monte Calamita in data 28.06.2011 e 01.07.2011 (fig. 1C).

Nel presente articolo si vogliono esporre e condividere i risultati ottenuti attraverso l’osservazione di questo rarissimo evento, cercando di delineare un quadro generale del fenomeno osservato da un punto di vista anatomico, fisiologico e patologico, quindi valutare cause e conseguenze di tale comportamento, considerando il presupposto teoretico che ad oggi l’anatomia dei Cetacei si basa maggiormente sull'osservazione dei cadaveri, soprattutto per i misticeti.

 Figura 1. Emersione per inspirazione nell’individuo tTS167 (A, B). Mappa degli avvistamenti (C)

 

Introduzione

Il percorso evolutivo e gli adattamenti all’ambiente acquatico hanno condotto i Cetacei a cambiamenti sostanziali nella morfologia e nella fisiologia globale del loro organismo, mantenendo tuttavia le caratteristiche peculiari dei mammiferi terrestri: in primis, la respirazione di aria atmosferica per l’ossigenazione dell’organismo.

Quindi le vie respiratorie si sono dovute modificare enormemente al fine di consentire un nuoto orizzontale e sinusoidale anche durante la respirazione.

Le narici, infatti, si sono spostate sull’apice del cranio a formare lo sfiatatoio, che negli odontoceti si è unificato in un’unica narice. L’apertura dello sfiatatoio avviene per azione di muscoli ad azione volontaria, così come l’espansione della cassa toracica, così, contrariamente a quanto accade per i mammiferi terrestri, i Cetacei decidono quando respirare.

Figura 2. Normale soffio durante l’emersione di un altro individuo dello stesso gruppo

Per seguire la migrazione delle narici anche le prime vie respiratorie hanno dovuto modificare la loro posizione anatomica. Di conseguenza nel Tursiope, come nella maggior parte dei Cetacei, la laringe, con un’epiglottide allungata a becco, passa attraverso l’esofago puntando in alto verso lo sfiatatoio, dal quale è separata per la presenza della rinofaringe e del sistema delle sacche aeree. Simultaneamente il palato molle si è protratto caudalmente fino alla laringe, in modo da sigillare e separare per contatto la orofaringe dalla rinofaringe, impedendo il passaggio di cibo o acqua dalla bocca alle vie aeree.

Anche la trachea risulta proporzionalmente corta, ma tuttavia più larga del normale, essendo il collo stesso di lunghezza ridotta. Così è stato possibile ridurre lo spazio anatomico e garantire l’emissione di grandi volumi d’aria ad una velocità maggiore durante l’espirazione.

I Cetacei risultano perciò possedere un apparato digerente ed un apparato respiratorio completamente separati, consentendo respirazione e alimentazione in contemporanea.

Sembra però che la laringe se necessario possa volontariamente ritirarsi dallo sfintere palato-faringeo (Dawson et al., 2017): è stato osservato in diversi individui vissuti in cattività, appartenenti a diverse specie di odontoceti, che sia durante manovre veterinarie di disostruzione per ingerimento accidentale di materiale non alimentare, sia durante intubazioni per ventilazione artificiale, la laringe si fosse dislocata a sinistra, con resistenza iniziale a tale spostamento da parte dei muscoli respiratori, per poi ritornare nella normale posizione intranariale una volta cessata l’azione meccanica (Ridgway 1965; Dawson et al., 2017).

Figura 3. Dettaglio delle parti anatomiche negli Odontoceti (Fonte: Encyclopedia of marine mammals, 2009)

In rari casi, terminato l’intervento di disostruzione o di intubazione, per qualche secondo si è osservato che i muscoli respiratori (intercostali, diaframma, retto dell’addome e i muscoli sternoioidei; Cotten et al., 2008) hanno risposto più velocemente dei muscoli nasali facendo aprire all’individuo per prima la bocca e inalando aria in questa via per una/tre volte, mediante un ritiro della laringe dallo sfintere palato-faringeo, fino a quando è ripresa la normale respirazione attraverso lo sfiatatoio. Risulta quindi che la laringe non sia situata in posizione fissa e permanente ma possa esser volontariamente dislocata dall’animale stesso quando ingerisce grosse prede o manualmente da un medico quando occorre intubare (Dawson et al., 2017).

Tuttavia diversi casi di soffocamento fatale in delfinidi, in particolare in Tursiopi (Stolen et al., 2013), a causa di ingestione di prede di grosse dimensioni, suggeriscono che la dislocazione della laringe possa avere dei limiti strutturali e spaziali.

 

Materiali e Metodi

L’attività di ricerca viene condotta a bordo di imbarcazioni a vela/motore, con cadenza quotidiana da maggio a ottobre, per mezzo di monitoraggi della durata minima di 3 ore, coprendo, nel periodo, tutto l’Arcipelago Toscano e in particolare le acque intorno all’Isola d’Elba, area di navigazione principale.

Le foto e il video sono stati ottenuti utilizzando una macchina fotografica Nikon D300, obiettivi 18-70mm nikkor 1:3.5 G e 70-200mm Af-s Vr nikkor 1:2.8 Ge; videocamera JVC ibrida Gc-px 10e 36mbps.

Gli animali fotografati vengono riconosciuti e seguiti nel tempo per mezzo della tecnica della foto-identificazione, implementata con un sistema di semplificazione inserito nel programma gestionale dei dati di ricerca con cui è possibile ricavare reports relativi alla vita degli individui in archivio. Questo programma è situato sul web per un più facile accesso da qualsiasi parte del mondo, con qualsiasi apparecchio dotato di connessione a internet.

L’individuo studiato nel presente articolo, mai osservato in precedenti avvistamenti, è stato foto-identificato e censito col nome “tTS167” (Tursiope del Tirreno Settentrionale n.167).

Il primo avvistamento in esame, del 28.06.2011, ha avuto inizio alle ore 11:41 nel punto di coordinate 42°40'23.196"N, 10°20'27.384"E (Lat.42.67311, Long.10.34094 in gradi decimali WGS84) ed ha avuto termine alle ore 13:00 nel punto di coordinate 42°41'21.552"N, 10°24'28.109"E (Lat.42.68932, Long.10.407808 in gradi decimali WGS84). La profondità dell’acqua era di 103 m, la temperatura superficiale dell’acqua era 24°C. Durante l’avvistamento l’individuo tTS 167 è stato osservato in un gruppo di 9 delfini, con individui adulti, subadulti e un piccolo, in formazione compatta a cerchio.

Il secondo avvistamento, di cui manca materiale video, del 01.07.2011, ha avuto inizio alle ore 09:50 nel punto di coordinate 42°40'37.848"N, 10°19'39.576"E (Lat.42.67718, Long.10.32766 in gradi decimali WGS84) ed ha avuto termine alle ore 10:40 nel punto di coordinate 42°40'37.092"N, 10°19'38.928"E (Lat.42.67697, Long.10.32748 in gradi decimali WGS84). La profondità dell’acqua era di 88 m, la temperatura superficiale dell’acqua era 24°C. Durante questo secondo avvistamento l’individuo tTS 167 è stato osservato in un gruppo di 17 delfini, con individui adulti, subadulti e due piccoli, in formazione dispersa.

Nei 10 anni successivi agli eventi in questione, si è avuta particolare attenzione nel rilevare un incontro dell’individuo tTS167, in modo tale da valutare con più dati l’entità del danno all’apparato respiratorio.

La scelta della decade come periodo utile è stata effettuata calcolando un periodo razionale in cui un numero significativo di delfini non stanziali tendono a essere avvistati almeno una seconda volta.

In pratica si è presa in considerazione sia le distanze in anni fra 2 avvistamenti dello stesso individuo sulla totalità degli individui in archivio, sia lo stesso dato relativo solo agli individui considerati rari: cioè con meno di 6 avvistamenti totali, ma più di 1, aventi il primo avvistamento datato non più tardi del 2011 e il secondo almeno nell’anno solare successivo.

 

Risultati

La produzione di materiale fotografico utile alla foto-identificazione è stata possibile in entrambi gli avvistamenti, mentre la realizzazione di video è avvenuta solo durante il primo avvistamento ed è stata molto complessa per via della scarsa socievolezza del gruppo di Tursiopi nei confronti della barca. Ancor più si è notato questo atteggiamento schivo nell’individuo in questione, con tempi fra 2 soffi molto ampi e variabili, quindi una frequenza respiratoria irregolare, che concorda con la sussistenza di una situazione problematica.

In tutti gli altri aspetti fisiologici e comportamentali il delfino è apparso normale, in buone condizioni fisiche e dai fotogrammi ottenuti non sono state ricavate evidenze di lesioni esterne sullo sfiatatoio o nella regione nasale.

Le immagini mostrano un delfino del gruppo, tTS167, che durante tutte le fasi di emersione non respira utilizzando lo sfiatatoio, ma la bocca.

Durante l’osservazione diretta è stato distintamente udito il suono di una profonda espirazione nell’istante in cui si vedeva il delfino aprire la bocca, riscontrabile anche nel video realizzato. In ogni atto respiratorio osservato nei due avvistamenti il delfino tTS167 ha approcciato la superficie con un angolo molto inclinato rispetto al normale. In pratica l’animale invece che emergere con la classica sequenza ad arco – melone, sfiatatoio/soffio vaporizzato, pinna dorsale - emergeva portando sempre l’intero rostro verso l’alto a circa 30° rispetto alla superficie dell’acqua e aprendo la bocca, senza alcun tipico soffio visibile dallo sfiatatoio.

Figura 4. Sequenza respiratoria nel delfino tTS167

Inoltre nella prima emersione del video, e in minor misura nelle altre, è abbastanza evidente uno sbuffo di acqua proprio davanti alla bocca del delfino, palesando che l’aria pressurizzata venga anche espirata dalla bocca. Questo confermerebbe la facoltà dei Cetacei di creare un bypass fisico della chiusura laringea per mezzo dello sfintere palato-faringeo.

In entrambi gli avvistamenti i due gruppi sono stati osservati in attività generale di alimentazione opportunistica al seguito di un peschereccio a strascico, con comportamento individuale del soggetto di breaching e vivaci interazioni con altri individui che si sono uniti alla caccia, interazioni probabilmente di tipo competitivo, durante le quali tTS167 ha reagito con una lunga serie di salti, mantenendo sempre la respirazione orale, come da documentazione foto/video.

L’individuo è stato determinato di sesso femminile per via delle abitudini etologiche dei Tursiopi, che li vedono divisi in gruppi numerosi di femmine e di pochissime unità di maschi, seppur negli anni si è riscontrato che durante la caccia opportunistica i secondi possono affiancare le prime. Inoltre è stato determinato di circa 10 anni di età per via delle dimensioni corporee e della scarsissima quantità di graffi e tacche sia sul corpo che sulla pinna dorsale, caratteristiche tipiche di un animale adulto, sessualmente maturo, ma giovane.

Figura 5. Altre foto relative alla respirazione via bocca di tTS167

Per quanto riguarda la scelta della decade di attesa per il rincontro di tTS167, si è riscontrato che su 185 Tursiopi in archivio avvistati la prima volta fino al 2011: solo in 2 occasioni è capitato che un delfino fosse riavvistato a più di 10 anni di distanza, cioè 11 e 12 anni dopo; 1 sola volta un delfino è stato rivisto a 10 anni di distanza; solo 2 volte a 9 anni; 2 a 8 anni e aumentando l’incidenza col diminuire della distanza.

Inoltre, presi in considerazione 22 individui, determinati rari con i criteri sopra descritti, si è calcolata la loro media della distanza di rincontro, cioè 5,6 anni.

Quindi i 10 anni stabiliti sono sembrati più che sufficienti, nel rispetto dell’importanza scientifica dell’evento registrato.

Purtroppo in questo lasso di tempo l’individuo tTS167 non è stato rivisto.

Un’analisi all’interno del programma di gestione dati ha evidenziato che nel primo avvistamento sono stati foto-identificati altri 4 delfini e nel secondo altri 3, di questi uno solo era presente in entrambi gli avvistamenti, tTS166. Tutti gli individui in questione sono stati visti e riconosciuti in futuro almeno un’altra volta a distanza di uno o più anni, mentre nello specifico tTS166 è stato rivisto altre 9 volte durante i successivi 3 mesi e mai più.

 

Conclusioni

Trattandosi di un individuo libero e non potendo accertare le cause della sua respirazione inusuale, ipotizziamo che in tTS167 il passaggio di aria dalla bocca sia determinato pertanto da modificazioni nell’anatomia dell’apparato respiratorio dovute a diverse cause limitanti il flusso d’aria dallo sfiatatoio:

1. Una disfunzione congenita dei muscoli che aprono lo sfiatatoio.
2. Una occlusione in qualche punto delle prime vie respiratorie dovuta ad un corpo estraneo o ad un trauma.
   
   
3. Una lesione clinica con occlusione da cisti o secrezioni in seguito a infezione virale, batterica o parassitaria

In letteratura esiste un unico caso documentato di respirazione per via orale nei Cetacei, in particolare nei delfinidi (Dawson et al., 2017) che suggerisce simili cause. Inoltre sono diversi gli avvistamenti e le testimonianze segnalati in rete, anche in altre specie, che supportano la casistica.

Sembra impossibile dare una maggiore responsabilità ad una qualsiasi delle cause elencate, in virtù del fatto che l’attività e le buone condizioni generali di tTS167 durante entrambi gli avvistamenti indicano che l’apparato respiratorio garantiva una respirazione efficace ed efficiente per la sopravvivenza, almeno nel breve periodo.

L’irregolare frequenza respiratoria e la scarsa socievolezza con l’imbarcazione sono imputabili più a una conseguenza della patologia che a una causa.

Infatti la qualità dell’aria che entra per via orale non permette un’ottimale ossigenazione del sangue, in aggiunta, non avendo più aria nelle prime vie respiratorie naturali vicine al melone, come le sacche aeree, le importanti vocalizzazioni comunicative e quelle atte al biosonar vengono menomate, facendo perdere al delfino il controllo dello spazio tridimensionale attorno a sé.

A lungo termine questo potrebbe diventare il più grosso handicap di un odontoceto che utilizza la bocca per veicolare l’aria, andando a compromettere la sua alimentazione e la sua socialità, dove quest’ultima potrebbe essere la sua più grande risorsa, per via della capacità dei delfini di utilizzare i suoni rimbalzanti da vocalizzazioni dei compagni per muoversi nello spazio (visione collettiva).

In questi anni si è atteso il rincontro dell’individuo per poter verificare le condizioni di salute a distanza di tempo. Purtroppo questo non è avvenuto e, se pur farebbe pensare al peggio relativamente all’evento osservato, resta la forte possibilità che tTS167 sia un delfino transiente o non seguito, che va ad aggiungersi agli altri 22 individui in archivio, sui 396 totali al 2021, che sono stati avvistati e foto-identificati una sola volta, anche a causa di pinne con markers poco caratterizzanti, quindi suscettibili di modifiche ed errori di riconoscimento nel tempo.

Figura 6. Profilo destro e sinistro della pinna dorsale di tTS167

Il dato che tutti gli altri Tursiopi foto-identificati nei due avvistamenti siano stati visti almeno un’altra volta non supporta l’ipotesi che l’individuo possa essere sopravvissuto alla patologia, d’altro canto non la esclude.

Noi del Centro Ricerca Cetacei possiamo solo impegnarci ancora per provare a identificare nuovamente tTS167 nel caso di un suo rincontro e comunicarlo tempestivamente alla comunità scientifica.

 

Bibliografia

Cotten P.B., Piscitelli M.A., McLellan W.A., Rommel S.A., Dearolf J.L., Pabst D.A. (2008). The gross morphology and histochemistry of respiratory muscles in bottlenose dolphins, Tursiops truncatus. J. Morphol., 269: 1520–1538. doi:10.1002/jmor.10668              

Dawson S.M., Fordyce R.E., Ridgway S.H., Brough T.E., Slooten E. (2017). Observations of a New Zealand dolphin (Cephalorhynchus hectori) breathing via its mouth. Mar Mam Sci, 33: 350–355. doi:10.1111/mms.12349                            

Ridgway S.H., (1986). Diving by cetaceans. Diving in animals and man. The Royal Norwegian Society of Science and Letters, Trondheim, Norway, pp.33-62.                            

Stolen M., St. Leger J., Durden W.N., Mazza T., Nilson E. (2013). Fatal Asphyxiation in Bottlenose Dolphins (Tursiops truncatus) from the Indian River Lagoon. PLoS ONE 8(6): e66828. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0066828

Würsig B., Perrin W.F., Thewissen J.G.M. (2009). Encyclopedia of marine mammals. 2° edition. ISBN 0080919936, 9780080919935. Academic Press.